Az Önkormányzati Államtitkárságot Tállai András vezeti. Az önkormányzati államtitkár közvetlenül irányítja az önkormányzati helyettes államtitkár munkáját, és emellett szakmai iránymutatást ad a településfejlesztési és építésügyi, valamint a katasztrófavédelmi szakterületen az önkormányzati szakterületet érintő kérdésekben.

Közreműködik az állami költségvetési tervezés önkormányzatokat érintő kormányzati feladataiban és részt vesz a végrehajtásban is. Az önkormányzati államtitkár gyakorolja (a miniszter nevében) a helyi önkormányzatoknak pályázati úton nyújtott támogatásokkal kapcsolatos jogköröket.(Például a költségvetési támogatások folyósításának, elhasználásának és elszámolásának részletes szabályait tartalmazó jogszabályok előkészítését, vagy a kötelező önkormányzati feladatellátás hatékonyságának növelését célzó fejlesztési pályázat elbírálását, a nyertes önkormányzatok megítélt támogatással való elszámoltatását.)

Irányítja a közigazgatási és önkormányzati reform tárcaszintű feladatainak végrehajtását. Emellett kialakítja az önkormányzati érdekszövetségekkel való kapcsolattartás és egyeztetés rendjét, biztosítja a felelősségi körébe tartozó önkormányzati feladatok egyeztetését, összehangolását, továbbá közreműködik a helyi önkormányzatok nemzetközi kapcsolatainak fejlesztésében is.

Jogszabály-előkészítési jogkörében nemcsak az önkormányzatok tulajdonát, vagyoni helyzetét érintő, az önkormányzati finanszírozási rendszer továbbfejlesztéséről szóló jogszabályokat készíti elő, hanem a szakterületét érintő szakképesítések tekintetében a szakképesítések szakmai és vizsgakövetelményeit is meghatározza.